Des intrusions locales de sommeil dans le cerveau éveillé

 
Longtemps, le sommeil fut appréhendé comme un état homogène. Dans les années 70 à 90, il était beaucoup étudié à travers l’anesthésie chez des animaux possédant des cerveaux relativement petits, comme la souris et le chat. Une des limites de ces travaux était que si l’anesthésie imite le sommeil naturel sous certains aspects, elle n’en est pas pour autant le parfait décalque. À l’époque, l’idée était que le sommeil est un phénomène monolithique possédant différents stades, tels le sommeil lent profond ou le sommeil paradoxal, et que lors de chacun d’eux, l’ensemble du cerveau adopte un état correspondant de sommeil homogène. Cependant, les études menées à partir du début des années 2000 ont notamment mis en évidence que le cerveau peut «se réveiller» localement durant le sommeil afin de traiter des informations sensorielles en provenance de l’environnement. Comme quoi, sommeil et éveil peuvent cohabiter dans le cerveau.

À l’instar du sommeil, l’éveil est-il lui aussi le théâtre de telles dissociations entre régions, la majeure partie d’entre elles étant éveillées mais d’autres pouvant présenter le profil d’«îlots endormis» ? La réponse est oui. Toujours dans les années 2000, en effet, des scientifiques de l’Université de Lyon s’étaient rendu compte, en enregistrant l’électroencéphalogramme (EEG) d’animaux éveillés, qu’apparaissait, de temps à autre, de l’activité ressemblant à du sommeil dans certaines zones de leur cerveau.

Dans la foulée de ces travaux s’inscrivirent ceux du laboratoire dirigé par Giulio Tononi et Chiara Cirelli à l’Université du Wisconsin, aux États-Unis. Ce laboratoire s’intéressait en particulier à la régulation homéostatique du sommeil, qui se traduit par une augmentation de la pression (du besoin) de sommeil au fil de l’éveil et sa dissipation pendant que l’individu dort. En 2011, le magazine Nature publia un article intitulé Local Sleep in awake rats, dans lequel les chercheurs de l’équipe de Giulio Tononi et Chiara Cirelli relataient les résultats d’une expérience dont l’hypothèse de départ était que si l’on empêche un individu – en l’occurrence un rat – de dormir, certaines régions de son cerveau peuvent basculer de leur propre chef dans le sommeil lorsqu’elles ont accumulé localement trop de fatigue.

Il était bien établi, sur le plan comportemental, qu’une personne soumise à une tâche de psychovigilance, telle que pousser le plus vite possible sur un bouton quand apparaît un point sur un écran, tend à réagir de plus en plus lentement à mesure que sa fatigue croît. L’hypothèse classique émise pour expliquer cette situation était celle du microsommeil, c’est-à-dire d’une brève transition vers le sommeil impliquant le cerveau dans son ensemble. L’expérience conduite par Tononi et Cirelli dévoila une autre vérité. Elle faisait appel à des rats maintenus éveillés durant une longue période au cours de laquelle ils essayaient d’atteindre un morceau de sucre. Qu’observèrent les chercheurs ? Alors que l’animal est actif, les yeux ouverts, et que son EEG est caractéristique de l’éveil, la privation de sommeil est associée à la survenue, dans certaines régions de son cerveau, d’ondes lentes inhérentes à l’état de sommeil, couplées à des phénomènes de silence neuronal – les neurones déchargent peu et ont tendance à se synchroniser. En outre, l’incidence de ces périodes de sommeil local augmente avec la durée de l’éveil.

«L’accumulation de fatigue s’accompagne d’un accroissement général des intrusions de sommeil partout dans le cerveau, mais surtout dans la ou les régions particulièrement impliquées dans l’accomplissement d’une tâche», souligne de surcroît Thomas Andrillon, chargé de recherche de l’Inserm au sein de l’Institut du cerveau (ICM), à Paris. Et de poursuivre: «Si le phénomène de sommeil local est enregistré dans une région cérébrale recrutée pour l’exécution d’une tâche, il est prédictif de la baisse de performance de l’animal et de l’accroissement des probabilités de le voir commettre des erreurs. En revanche, une telle prédiction n’est pas efficiente si le phénomène concerne une région étrangère à la réalisation de la tâche.» Bref, les conséquences du sommeil local dépendent de l’identité de la région affectée et de la besogne que l’animal s’est assignée. Jusqu’à présent, il existait des marqueurs globaux de la vigilance, comme le diamètre pupillaire, mais aucun marqueur local à même de préciser qu’une région du cerveau est plus «fatiguée» qu’une autre, avec les conséquences potentielles de cette situation sur certaines performances. 

L’expérience conduite par Thomas Andrillon faisait appel à 26 adultes jeunes en bonne santé. Elle reposait principalement sur 3 piliers: une mesure du comportement des participants appelés à réaliser une tâche ennuyeuse, leur expérience subjective durant celle-ci et l’enregistrement de leur activité cérébrale par EEG à haute densité (64 électrodes). L’objectif des chercheurs était une meilleure compréhension de ce qui se produit dans le cerveau lors de nos pertes d’attention et, plus précisément, la nature de la relation qui pourrait unir le vagabondage de l’esprit, le vide mental et le sommeil. Les 26 volontaires furent conviés à 2 tâches de type Sustained Attention to Response Task (SART), dont, en vertu de leur nature même, les caractéristiques étaient d’être simples, de réclamer une attention continue et de se révéler relativement rébarbatives. La première impliquait la présentation aléatoire et continue de chiffres toutes les 0,75 à 1,25 seconde. Il appartenait aux participants d’appuyer sur un bouton dès qu’apparaissait un nouveau chiffre sauf s’il s’agissait d’un 3. Dans le second SART, dès qu’apparaissait un nouveau visage pour autant qu’il ne soit pas souriant. «Un des intérêts du SART est que le sujet peut difficilement détourner son attention de l’exercice sans que cela engendre des conséquences sur sa capacité à le mener à bien, souligne Thomas Andrillon. Toutefois, autre intérêt, la tâche est tellement simple qu’elle tend à inciter l’esprit au vagabondage. Enfin, au bout d’un certain temps, l’exercice devient ennuyeux.»

Comme les participants devaient répondre à l’apparition de stimuli visuels qui se succédaient environ toutes les secondes, leur attention pouvait être suivie quasi en continu à travers leurs réponses comportementales. Étaient-ils plus lents ? Éventuellement plus rapides ? Commettaient-ils des erreurs ?… Les expérimentateurs les interrompaient également à des moments aléatoires pour leur demander si, dans les secondes précédentes, ils étaient concentrés sur la tâche, si leur esprit vagabondait ou s’ils avaient le sentiment d’un vide mental. «Conformément au chiffre fréquemment présenté dans la littérature pour une activité peu motivante, on pouvait déduire des déclarations des participants qu’ils n’étaient concentrés sur la tâche que durant quelque 50% du temps. On pouvait aussi en déduire qu’ils pensaient à autre chose durant 40% du temps et ne pensaient à rien durant 10% du temps», souligne Thomas Andrillon.

Les chercheurs ont évalué les performances des participants en se basant sur les réponses qu’ils donnaient lors des essais qui précédaient immédiatement une interruption au cours de laquelle ils devaient préciser si, durant les 20 secondes précédentes, ils étaient concentrés sur la tâche, pensaient à autre chose ou ne pensaient à rien. Ces 2 derniers états (MW et MB) coïncident traditionnellement avec une faible vigilance. Et de fait, les sujets, quand ils s’y référaient, déclaraient être plus fatigués que lorsqu’ils étaient pleinement investis dans la tâche et, d’autre part, leur diamètre pupillaire était plus petit. En outre, les états mentaux MW et MB allaient de pair avec une augmentation des erreurs lors de la tâche, et ce, plus fréquemment dans la situation de vide mental. Les temps de réaction se révélaient également plus longs dans ce dernier cas que dans les états de vigilance ou de vagabondage de l’esprit. Des réponses étaient tardives, voire trop tardives, c’est-à-dire manquées. «Ce qui est cohérent avec l’idée que le vide mental s’accompagne d’une certaine léthargie. En revanche, la rapidité des réponses dans l’occurrence du vagabondage mental pourrait refléter une forme d’impulsivité», commente Thomas Andrillon.

Bien que différents sur le plan phénoménologique et par les comportements qu’ils suscitent, MW et MB correspondent néanmoins tous les 2 à des états de vigilance basse. Aussi les auteurs de l’article de Nature Communications se sont-ils demandé si ces états ne pouvaient correspondre l’un et l’autre à des phénomènes d’intrusion de sommeil. D’où l’enregistrement par EEG des ondes lentes delta (1 à 4 hertz), abondantes chez l’individu endormi. Pour des raisons méthodologiques et parce qu’il existe un lien entre l’amplitude d’une onde lente et le nombre de neurones qui participent à cette dernière, les chercheurs se sont centrés sur les 10% d’ondes delta présentant la plus grande amplitude. «La question était: quand elles se manifestent, sont-elles informatives de l’état attentionnel du sujet et prédictives de son comportement dans la tâche ?», dit Thomas Andrillon.

Résultats ? Sur la base des cartes cérébrales mentionnant la présence ou l’absence d’ondes lentes de grande amplitude dans certaines zones du cerveau au moment de la présentation d’un stimulus (chiffre ou visage en fonction de la tâche SART prescrite), il était en effet possible de prédire le comportement. Celui-ci était néanmoins différemment affecté selon l’endroit où les ondes lentes émergeaient. Si elles étaient observées dans les parties postérieures du cerveau, donc au niveau d’aires corticales impliquées dans le traitement des informations sensorielles, elles étaient associées à une lenteur dans les temps de réaction, susceptible d’entraîner des «ratés» (on n’appuie pas sur le bouton alors qu’on aurait dû) ainsi qu’à des «blancs», un sentiment de vide mental. Par contre, si elles siégeaient dans les parties frontales du cerveau, probablement dans le cortex préfrontal, entité largement vouée aux fonctions exécutives telles que la définition de stratégies, la planification des actions ou encore l’inhibition d’informations non pertinentes, elles étaient associées à une plus grande impulsivité (réagissant trop vite, on a tendance à appuyer erronément sur le bouton) et à du vagabondage mental.